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Nato in Connecticut, James Whiteside inizia a studiare danza all'età di nove anni, presso il D'Valda & Sirico Dance and Music Centre, dove ha la possibilità di fare lezione con Franco De Vita e Raymond Lukens. Continua la sua preparazione, per un anno, presso la Virginia School of the Arts, sotto la direzione di Petrus Bosman e David Keener.
Nel 2002, James entra a far parte del Boston Ballet II, dove continua a studiare sotto la guida del direttore Raymond Lukens, attualmente direttore ABT National Training Curriculum. James diviene membro del corpo di ballo del Boston Ballet nel 2003, Soloist nel 2006, first Soloist nel 2008 e Principal nel 2009.
Il suo repertorio con il Boston Ballet include, di George Balanchine: Theme and Variations, Coppélia (Frantz), Ballo della Regina, Rubies, The Four Temperaments (Sanguinic), Tchaikovsky Pas de Deux, Who Cares?, Serenade (Elegy Man), A Midsummer Night's Dream (Lysander) e La Valse, Giselle (Albrecht) di Maina Gielgud, Lo schiaccianoci (Cavaliere, Re della neve) e Il lago dei cigni (Pas de Trois, Pas de Cinq) di Mikko Nissinen, La bisbetica domata (Gremio) e Romeo e Giulietta (Benvolio) di John Cranko; La bella addormentata nel bosco (Uccello blu) e Raymonda (Atto III) di Marius Petipa; Dark Elegies di Antony Tudor; Cenerentola (Cerimoniere) di James Kudelka; Sarabande, Petite Mort e Sechs Tänze di Jiří Kylián; In the Upper Room di Twyla Tharp; Drink to Me Only With Thine Eyes di Mark Morris; ein von viel di Sabrina Matthews; Sonata for Two Pianos and Percussion di Val Caniparoli e Utopia di Avi Scher. Sono stati creati per lui ruoli in Brake the Eyes, Plan to B, Carmen (Don José) e In On Blue di Jorma Elo; in Eventide e Etesian di Helen Pickett; in Up & Down di Mark Morris e in Gone Again di Heather Myers.
James entra a far parte dell'American Ballet Theatre come Soloist nel settembre del 2012.
Il suo repertorio con la compagnia include: Il Corsaro (Schiavo), Don Chisciotte (Basilio), Lo schiaccianoci (il Principe schiaccianoci, l'Arabo e la Danza spagnola) di Alexei Ratmansky, Il lago dei cigni (von Rothbarrt nella Sala ballo) e ruoli in Drink to Me Only With Thine Eyes, In the Upper Room e Symphony in C.